우주를 항해하던 거대함선 USS 엔터프라이즈호를 이끌고 귀환한 ''커크'' 함장(크리스 파인). 하지만 누군가의 무자비한 공격으로 인해 전세계는 거대한 위기에 빠지고, 스타플릿 내부까지 공격 당하며 공포와 충격은 더욱 커져만 간다. 테러의 주인공이 다름아닌 스타플릿의 최정예 대원 ''존 해리슨''(베네딕트 컴버배치)라는 사실이 밝혀지고, 그의 분노가 극대화될 수록 세상은 걷잡을 수 없는 혼란에 휩싸이기 시작한다. 내부의 적에 의해 절체절명의 위기를 맞게 된 엔터프라이즈호! 커크 함장과 대원들은 초토화된 전쟁터 한복판에서 인류의 미래가 걸린 선택의 기로에 놓이게 되는데..